Russian Journal of ZoologyRussian Journal of ZoologyЗоологический журнал0044-51343034-5456The Russian Academy of Sciences70043510.7868/S3034543X25110048ARTICLESСтатьиResearch ArticleDURATION OF TONIC IMMOBILITY ALLOWS TO PREDICT THE BEHAVIOR OF A YOUNG CAPERCAILLIE (TETRAO UROGALLUS, AVES) WHEN ENCOUNTERING A PREDATORПРОДОЛЖИТЕЛЬНОСТЬ ТОНИЧЕСКОЙ НЕПОДВИЖНОСТИ ПОЗВОЛЯЕТ ПРЕДСКАЗАТЬ ПОВЕДЕНИЕ МОЛОДОГО ГЛУХАРЯ (TETRAO UROGALLUS, AVES) ПРИ ВСТРЕЧЕ С ХИЩНИКОМMininaM. AМининаМ. Аmaff14@yandex.ruKlimovaA. MКлимоваА. М-DruzyakaO. RДрузякаО. Р-DruzyakaA. VДрузякаА. В-Institute of Animal Systematics and Ecology, Siberian Branch, Russian Academy of SciencesИнститут систематики и экологии животных CO PAHNovosibirsk State UniversityНовосибирский государственный университетResearch Institute of Virology, FSBSI "Federal Research Center of Fundamental and Translational Medicine"НИИ вирусологии, ФГБНУ "Федеральный исследовательский центр фундаментальной и трансляционной медицины"1511202510411VOL 104, NO11 (2025)ТОМ 104, №11 (2025)405008012026Copyright ©; 2025, Russian Academy of SciencesCopyright ©; 2025, Российская академия наук2025Russian Academy of SciencesРоссийская академия наукhttps://bioethicsjournal.ru/0044-5134/article/view/700435

The implementation of grouse reintroduction programs is often complicated by the animals released into the wild quickly die as a result of attacks by predators. The ability to predict in advance the reactions of introduced animals to danger is an important step in the development of selective release programs that increase the efficiency of artificial replenishment of populations. Our subjects were three-week old captive-bred wood grouse. The chicks were placed in a new environment and presented with the silhouettes of a flying goose and hawk. We attempted to predict the birds’ individual reactions to this situation. The prediction was based on the results of the tonic immobility test, a classic method for assessing individual stress reactions. We performed the test with each chick twice, determining the duration of tonic immobility at the age of two weeks (TH2) and at the age of three weeks (TH3), one day before the presentation of the silhouettes. Chicks with a higher TH3 either paid no attention to the "hawk" when it appeared or, after a short freeze, returned to exploring or eating. Chicks with lower TH3 demonstrated a more pronounced defensive reaction: prolonged freezing or flight. The reaction to the "goose", always presented before the "hawk", was not correlated with TH3. The duration of tonic immobility was repeatable in the third week of life, but we failed to predict the defensive reactions of three-week old wood grouse based on TH2. The defensive reactions of wood grouse had high contextual and temporal consistency in the fourth week of life.

Реализация программ реинтродукции тетеревиных птиц часто осложняется тем, что выпущенные в дикую природу животные быстро погибают в результате нападений хищников. Возможность заранее предсказывать реакции интродуктов на опасность – важный шаг на пути разработки программ избирательного выпуска, повышающих эффективность искусственного пополнения популяций. Нашим объектом были выращенные в неволе трехнедельные глухари. Птенцов помещали в новую среду и последовательно предъявляли им силуэты летящих гуся и ястреба. Мы попытались предсказать индивидуальные реакции птиц в этой ситуации. Прогноз осуществляли на основании результатов теста тонической неподвижности (ТТН) – классического метода оценки индивидуальной реакции на стресс. Тест проводили с каждым из птенцов дважды, определяя продолжительность тонической неподвижности в возрасте двух недель (ТН2) и в возрасте трех недель (ТН3), за сутки до предъявления силуэтов. Птенцы с большей ТН3 при появлении "ястреба" либо не обращали на него внимания, либо, после непродолжительного замирания, возвращались к исследованию или еде. Птенцы с меньшей ТН3 демонстрировали более выраженную защитную реакцию: продолжительное замирание или бегство. Реакция на "гуся", всегда предъявляемого перед "ястребом", не была связана с величиной показателя ТН3. Продолжительность тонической неподвижности была индивидуально устойчивой на третьей неделе жизни, однако нам не удалось прогнозировать защитные реакции трехнедельных глухарей на основе ТН2. Защитные реакции глухарей на четвертой неделе жизни обладали высокой контекстной и временной устойчивостью.

individual animal behaviorontogeny of individual behavioranimal personalitywood grousegrousechicksиндивидуальное поведение животныхонтогенез индивидуального поведенияперсоналии у животныхглухаритетеревиные птицыптенцыРабота выполнена при поддержке программы ФНИ государственных академий наук на 2021–2025 гг., FWGS-0247-2021-0003.Ильина Т.А., Киселева А.В., Беляков В.В., Еланская А.С., Паллак А.М., Уварова М.А., Устинова Д.А., 2022. Поведенческие типы у птиц и их выявление в природных условиях на примере мухоловки-­пеструшки // Орнитология. Т. 46. С. 5–12.Кирпичев А.С., 2019. Результаты международного опыта реинтродукции глухаря (Tetrao urogallus) и перспективы его развития // Сборник материалов VI Международной научно-­практической конференции “Актуальные проблемы биологической и химической экологии”, Мытищи, 26–28 февраля, С. 160– 163.Кирпичев А.С., Николаев В.И., 2022. Российский опыт разведения обыкновенного глухаря (Tetrao urogallus L.): история, современное состояние и результаты развития методов свободного выращивания // Вестник ТвГУ. Серия Биология и экология. T. 66. № 2. С. 62–71.Климова С.Н., Шило В.А., 2005. Разведение тетеревиных (Falcipennis falcipennis, Lururus tetrix, Tetrao urogallus) в вольерном комплексе Карасукского стационара ИСиЭЖ СО РАН // Сборник материалов Сибирской орнитологической конференции, посвященной памяти и 70 летию со дня рождения Э.А. Ирисова. Барнаул. С. 43–47.Климова С.Н., Шило В.А., Шило Р.А., 2018. Разведение некоторых видов птиц в питомнике Новосибирского зоопарка им. Р.А. Шило // Проблемы зоокультуры и экологии. Вып. 2. М.: ООО “КолорВитрум”. С. 35–45.Минина М.А., Друзяка А.В., 2021. Влияние неродственных контактов на формирование поведенческих типов у птенцов озерной чайки // Юг России: экология, развитие. № 3 (60). С. 19–32.Потапов Р.Л., 1987. Отряд курообразные // Птицы СССР. Курообразные, журавлеобразные / Под ред. Потапова Р.Л., Флинта В.Е. Л.: Наука. С. 7–260.Шило В.А., Климова С.Н., 2010. Эксперимент по созданию западносибирской резервной популяции дикуши (Falcipennis falcipennis) // Вестник Томского госуниверситета. Биология. № 4 (12). С. 60–67.Шило В.А., Климова С.Н., 2011. “Ноев ковчег” для дикуши // Наука из первых рук. № 4 (40). С. 124– 133.Banach A., Neubauer G., Flis A., Ledwoń M., 2021. Sex-specific growth of nestlings of the Whiskered Tern Chlidonias hybrida, a species with sexual size dimorphism and female brood desertion // Journal of Ornithology. V. 162. № 4. P. 1035–1047.Bartoń K., 2023. MuMIn: multi-­model inference // http://CRAN.R-project.org/package=MuMIn/ [Accessed 07.07.25]Bates D., Mächler M., Bolker B., Walker S., 2023. lme4: Linear Mixed-­Effects Models using ‘Eigen’ and S4. https://CRAN.R-project.org/package=lme4/ [Accessed 07.07.25]Beani L., Dessì-­Fulgheri F., 1998. Anti-predator behaviour of captive Grey partridges (Perdix perdix) // Ethology Ecology & Evolution. V. 10. № 2. P. 185–196.Bejcek V., Stastny K., Marhoul P., Bufka L., Cerveny J., 2007. Results of Capercaillie (Tetrao urogallus) recovery programme in the Czech Republic // Abstracts of XXVIII Congress of IUGB, Uppsala, Sweden.Bell A.M., Hankison S.J., Laskowski K.L., 2009. The repeatability of behaviour: a meta-analysis // Animal behaviour. V. 77. № 4. P. 771–783.Beier P., Burnham K.P., Anderson D.R., 2001. Model selection and inference: a practical information-­theoretic approach // Journal of Wildlife Management. V. 65. № 3. P. 606–608.Bilčı́k B., Keeling L.J., Newberry R.C., 1998. Effect of group size on tonic immobility in laying hens // Behavioural Processes. V. 43. № 1. P. 53–59.Burnham K.P., Anderson D.R., 2002. Model selection and multimodel inference: a practical information-­theoretic approach. New York: Springer. 514 р.Cabrera D., Nilsson J.R., Griffen B.D., 2021. The development of animal personality across ontogeny: a cross-­species review // Animal Behaviour. V. 173. P. 137–144.Ceballos G., Ehrlich P.R., Barnosky A.D., García A., Pringle R.M., Palmer T.M., 2015. Accelerated modern human–induced species losses: Entering the sixth mass extinction // Science advances. V. 1. № 5. P. e1400253.de Azevedo C.S., Young R.J., 2021. Animal Personality and Conservation: Basics for Inspiring New Research // Animals. V. 11. № 4. P. 1019.Dingemanse N.J., Both C., Drent P.J., Tinbergen J.M., 2004. Fitness consequences of avian personalities // Proceedings of the Royal Society of London. V. 271. № 1541. P. 847–852.Favati A., Zidar J., Thorpe H., Jensen P., Løvlie H., 2016. The ontogeny of personality traits in the red junglefowl, Gallus gallus // Behavioral Ecology. V. 27. № 2. P. 484–493.Groothuis T.G.G., Trillmich F., 2011. Unfolding Personalities: The Importance of Study-ing Ontogeny // Developmental Psychobiology. V. 53. № 6. P. 641–655.Haage M., Maran T., Bergvall U.A., Elmhagen B., Angerbjörn A., 2017. The influence of spatiotemporal conditions and personality on survival in reintroductions-­evolutionary implications // Oecologia. V. 183. № 1. P. 45–56.Hambálková L., Cukor J., Brynychová K., Ševčík R., Vacek Z., Vacek S., et al., 2024. Black grouse (Lyrurus tetrix) population status, reasons for decline and potential conservation measures from Western and Central Europe to Fennoscandia: a literature review // Frontiers in Ecology and Evolution. V. 12. P. 1452317.Hocking P.M., Channing C.E., Waddington D., Jones R.B., 2001. Age-related changes in fear, sociality and pecking behaviours in two strains of laying hen // British Poultry Science. V. 42. № 4. P. 114–123.Hoglund N., 1955. Body temperature, activity and reproduction of the capercaillie // Viltrevy. V. 1. P. 1–87.Huntley B., Green R.E., Collingham Y.C., Willis S.G., 2007. A Climatic Atlas of European Breeding Birds. Barcelona, Spain: Lynx Edicions. 528 p.Jones R.B., 1986. The tonic immobility reaction of the domestic fowl: a review // World’s poultry science journal. V. 42. № 1. P. 82–96.Jordi O., Arizaga J., 2016. Sex differences in growth rates of Yellow-­legged Gull Larus michahellis chicks // Bird study. V. 63. № 2. P. 273–278.Krzywiński A., Keller M., Kobus A., 2013. ‘Born to be free’ an innovatory method of restitution and protection of endangered and isolated grouse population (Tetraonidae) // Vogelwelt. V. 134. № 1. P. 55–64.Ludwig G.X., Alatalo R.V., Helle P., Lindén H., Lindström J., Siitari H., 2006. Short- and long-term population dynamical consequences of asymmetric climate change in black grouse // Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences. V. 273. № 1597. P. 2009–2016.Ludwig G.X., 2007. Mechanisms of Population Declines in Boreal Forest Grouse // PhD Thesis. Finland: University of Jyväskylä.Merta D., Zawadzka D., Krzywiński A., 2015. Efektywność projektów reintrodukcji głuszca (Tetrao urogallus) w Europie // Sylwan. V. 159. № 10. P. 863–871.Moss R., 2015. Global warming and grouse Tetraoninae population dynamics // Grouse News. V. 50. P. 8–20.Qiu J., Pillay N., Schradin C., Makuya L., Rödel H.G., 2024. Higher proactivity in later-­borns: effects of birth date on personality in a small mammal // Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 78. № 12. P. 124.Rösner S., 2021. Between natural and human disturbance: Ecology and conservation of a remnant population of the Western Capercaillie (Tetrao urogallus) in the Bohemian Forest // Dissertation zur Erlangung des Grades Doktor der Naturwissenschaften. Marburg: Fachbereich Biologie der Philipps-­Universität Marburg. 95 p.Sachot S., Perrin N., Neet C., 2006. Viability and Management of an Endangered Capercaillie (Tetrao urogallus) Metapopulation in the Jura Mountains, Western Switzerland // Biodiversity & Conservation. V. 15. P. 2017–2032.Schielzeth H., Nakagawa S., Stoffel M., 2019. rptR: repeatability estimation for Gaussian and nonGaussian data. https://rdrr.io/cran/rptR/man/rpt.html [Accessed 07.07.25]Schleidt W.M., 1961. Über die Auslösung der Flucht vor Raubvögeln bei Truthühnern // Naturwissenschaften. V. 48. № . 5. P. 141–142.Schleidt W.M. 1961а. Reaktionen von Truthühnern auf fliegende Raubvögel und Versuche zur Analyse ihrer AAM’s // Zeitschrift für Tierpsychologie. V. 18. № 5. P. 534–560.Schleidt W., Shalter M.D., Moura-­Neto H., 2011. The hawk/goose story: the classical ethological experiments of Lorenz and Tinbergen, revisited // Journal of comparative psychology. V. 125. № 2. P. 121.Seiler C., Angelstam P., Bergmann H.H., 2000. Conservation releases of captive-­reared grouse in Europe. What do we know and what do we need? // Cahiers d’éthologie. № 20 (2–3–4). P. 235–252.Siano R., Klaus S., 2013. Capercaillie Tetrao urogallus release projects in Germany after 1950 – a review // Vogelwelt. V. 134. P. 3–18.Sih A., Bell A.M., Johnson J.C., 2004. Behavioral syndromes: an integrative overview // Trends in Ecology & Evolution. V. 19. № 7. P. 372–378.Shettleworth S.J., 2009. Cognition, evolution, and behavior. London: Oxford University Press. 521 p.Sokół R., Gałęcki R., 2018. The resistance of Eimeria spp. to toltrazuril in black grouse (Lyrurus tetrix) kept in an aviary // Poultry science. V. 97. № 12. P. 4193–4199.Sokół R., Pluta P., 2022. Endoparasites in western capercaillies (Tetrao urogallus) and black grouse (Tetrao tetrix) kept in various types of aviaries // The Journal of Wildlife Diseases. V. 58. № 1. P. 114–121.Tinbergen N., 1951. The study of instinct. London: Oxford University Press. 228 p.Tinbergen N., 1965. Animal behavior. New York: Time Inc. 200 p.Verbeek M.E.M., Boon A., Drent P.J., 1996. Exploration, aggressive behaviour and dominance in pairwise confrontations of juvenile male great tits // Behaviour. V. 133. P. 945–963.Wagner E., 1987. Effect of inadequate predator control on the reintroduction of capercaillie. In The 4th International Grouse Symposium. Lam, West Germany.Wheatley C.J., Beale C.M., Bradbury R.B., Pearce-­Higgins J.W., Critchlow R., Thomas C.D., 2017. Climate change vulnerability for species–assessing the assessments // Global Change Biology. V. 23. № 9. P. 3704– 3715.Wu X.Y., Lloyd H., Dong L., Zhang Y.Y., Lyu N., 2024. Plasticity and the structural characteristics of personality traits in captive-­reared Japanese quail during ontogeny // Behavioral Ecology and Sociobiology. V. 78. № 12. P. 1–12.Xie W., Song K., Klaus S., Swenson J.E., Sun Y.H., 2022. The past, present, and future of the Siberian Grouse (Falcipennis falcipennis) under glacial oscillations and global warming // Avian Research. V. 13. P. 100009.Zhang X., Wang X., Wang W., Xu R., Li C., Zhang F., 2021. Effects of Personality Traits on the Food-­Scratching Behaviour and Food Intake of Japanese Quail (Coturnix japonica) // Animals. V. 11. P. 3423.